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Dans un futur lointain et dystopique, la surface de la Terre est devenue aride, inhospitalière et dangereuse pour les humains, continuellement pris pour cibles par des bêtes sauvages appelées « hurleurs » (en anglais klaxosaurs). En s'abritant dans des gigantesques dômes mobiles climatisés, appelés plantations, et en s'armant de puissants robots de combats, appelés « FranXX », ils arrivent néanmoins à faire face aux difficultés. Les hommes sont menés par les Sept Sages et APE, une organisations de scientifiques qui a pour leader suprême un dénommé « Papa ». Leur armée est composée de jeunes soldats, appelés parasites, qui sont conçus, éduqués et sélectionnés uniquement dans le but de combattre. Dans cette optique, ils doivent se synchroniser en formant des couples pistil-étamine (fille-garçon). Ils sont tenus en totale ignorance de ce qui n'est pas lié à leur mission : défendre les adultes, jusqu'à leur dernier souffle.

Hiro (Code:016) et sa partenaire Naomi (Code:703) ont été recalés au test d'aptitude. L'avenir de Hiro semblait pourtant radieux. Le jour de la cérémonie de promotion réservée aux admis, Hiro fait la rencontre de Zero Two (Code:002), une parasite intrigante et désinvolte qui a des gènes de hurleur. Au cours d'une attaque inattendue, le coéquipier de Zero Two trouve la mort. En quête d'accomplissement personnel, Hiro accepte de devenir le nouveau partenaire de Zero Two (ou darling, selon ses mots) mais il ignore que piloter avec elle a déjà coûté la vie à plusieurs dizaines de parasites...